Már egy jó ideje nem volt jelen a szakmában, tíz éve ment nyugdíjba a Színház- és Filmművészeti Főiskola film főtanszak-vezetői székéből, de évekkel korábban már jócskán megritkult a jelentkezése, majd le is állt a gyakorlati filmezéssel. Tanárként új nemzedékeket indított útnak, de a nyolcvanas években lelassult a kezdeti lendület, amellyel operatőrként, majd rendezőként jelen volt a filmes életben. Utolsó nagy dobása a Magic – A Queen Budapesten című hírneves koncertfilm volt 1982-ben, utána már csak A halálraítélt című, saját könyvéből rendezett drámával lépett a nagyvászonra, sőt, a Berlinale versenyének résztvevőjeként, a nemzetközi nyilvánosság elé. Ez a lelassult pálya tán azt is elfeledtette az újabb nézőnemzedékekkel, hogy Zsombolyai János volt a legelsők egyike, aki meglépte a megléphetetlent.
Operatőr létére átnyergelt a rendezői székbe – és erre nagyjátékfilm esetében előtte még nem volt példa, a kor szigorú fegyelme nem engedte az ilyen szellemi kicsapongást. Ő viszont megírta, és nem csak fényképezte, hanem meg is rendezte 1975-ben A kenguru című játékfilmet, amely tetszett a közönségnek, elfogadta a szakma, sőt, a fiatal teherautó sofőr története a hetvenes évek közepének egyik legnézettebb mozija lett. Később még a Kihajolni veszélyes és a Vámmentes házasság című filmeket is rendezőként jegyezte, de ezután inkább csak tv-filmek kerültek ki a keze alól, nagy ritkán.
Mint a magyar operatőrök nemzedékeinek egész sora, Zsombolyai János is az Illés György-vezette operatőri tanszakon szívta magába azt a szakmai szellemet, amely arra késztette, hogy a saját hangján szóljon. Miután 1961-ben lediplomázott a Színház- és Filmművészeti Főiskola operatőri tanszakán, fiatal és már nagynevű rendezők mellett az egyik legtöbbet foglalkoztatott operatőr volt. Pályája elején Gábor Pál, Sándor Pál, Makk Károly rendezők mellett állt a kamera mögött, olyan, máig eleven filmek életteli képeivel indulva a pályáján, mint a Szevasz, Vera, a Törékeny boldogság, a Szeressétek Ódor Emiliát, a Nyár a hegyen, a Bohóc a falon. Bacsó Péterrel hosszú ideig dolgozott együtt, tíz filmjében állt a kamera mögött, társadalmi drámában és vígjátékban egyaránt: Zsombolyai fotografálta minden időt egyik legnépszerűbb közönség kedvencét, a korszakos A tanút is.
A legkülönbözőbb rendezői stílusokhoz találta meg a megfelelő hangulatú képi világot, s korszak ismert alkotói foglalkoztatták, dolgozott Herskó Jánossal, Rényi Tamással, Kézdi-Kovács Zsolttal, Szörény Rezsővel, Simó Sándorral. Viszonylag fiatalon, már 1965-től tanítani kezdett a Színház- és Filmművészeti Főiskolán, majd vezetője is lett a film főtanszaknak. Kétszer kapott Balázs Béla-díjat, díjakkal ismerték el a kritikusok és a szemle-zsűrik, az utolsó előtti Magyar Filmszemlén, 2010-ben életműdíjat vehetett át.